Des animaux qui défient la mort grâce à leur capacité à ingérer le poison d'autres espèces

Les créatures qui consomment des espèces aux toxines mortelles ont développé un certain nombre de stratégies ingénieuses pour survivre.

Dix serpents se trouvaient dans une situation très difficile.

Capturés dans l'Amazonie colombienne, ils avaient été maintenus en captivité pendant plusieurs jours sans nourriture. Puis on leur a présenté une proie extrêmement désagréable : des grenouilles à flèches empoisonnées à trois bandes ( Ameerega trivittata ).

La peau de ces grenouilles contient des toxines mortelles, telles que les histrionicotoxines, les pumiliotoxines et les décahydroquinoléines, qui interfèrent avec les protéines cellulaires essentielles.

Six des serpents géants des marais ( Erythrolamprus reginae ) choisirent de rester affamés. Les quatre autres, avec intrépidité, se glissèrent vers leurs proies. Mais, avant d'avaler les grenouilles, ils les traînèrent sur le sol.

Il s'agit d'un comportement similaire à celui de certains oiseaux qui éliminent ainsi les toxines de leurs proies, comme l'ont observé la biologiste Valeria Ramírez Castañeda, de l'Université de Californie à Berkeley, et ses collègues, qui ont mené l'expérience.

Trois des quatre serpents ont survécu, ce qui suggère que leur organisme était capable de traiter les toxines restantes.

Depuis des centaines de millions d'années, les êtres vivants utilisent des molécules mortelles pour se combattre.

D'abord sont apparus les microbes, qui utilisaient des substances chimiques pour éliminer leurs concurrents ou attaquer les cellules hôtes qu'ils envahissaient ; puis les animaux, pour chasser leurs proies ou effrayer les prédateurs ; et les plantes, pour se défendre contre les herbivores.

De nombreux animaux ont réagi en développant des mécanismes de survie face à ces toxines. Parfois, ils les stockent même pour les utiliser contre leurs adversaires.

Les scientifiques commencent à percer le mystère de ces ingénieux mécanismes de défense antitoxiques et espèrent que ces recherches permettront de développer de meilleurs traitements contre les empoisonnements chez l'homme.

Plus fondamentalement, ils découvrent une force qui a discrètement contribué à façonner les communautés biologiques, explique la biologiste évolutionniste Rebecca Tarvin de l'Université de Californie à Berkeley, qui a supervisé l'expérience sur les serpents et a écrit sur ces stratégies dans le numéro de 2023 de la revue Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics .

« Quelques milligrammes d'un seul composé peuvent modifier toutes les interactions d'un écosystème », explique Tarvin.

Guerre biologique

Les espèces deviennent toxiques de diverses manières. Certaines produisent leurs propres toxines.

Les crapauds bufonidés, par exemple, produisent des molécules appelées glycosides cardiaques qui empêchent une protéine appelée pompe sodium-potassium de transporter les ions à l'intérieur et à l'extérieur des cellules.

Ce transport est essentiel au maintien du volume cellulaire, à la contraction musculaire et à la transmission des influx nerveux.

D'autres animaux abritent des bactéries productrices de toxines dans leur organisme. C'est le cas du poisson-globe, dont la chair, contenant de la tétrodotoxine, peut être mortelle en cas d'ingestion.

Beaucoup d'autres animaux obtiennent leurs toxines par l'alimentation. C'est le cas des dendrobates, qui se nourrissent d'insectes et d'acariens contenant des toxines. Parmi ces grenouilles figure l'espèce qui servait autrefois à nourrir les serpents terrestres.

Certains animaux, en devenant toxiques au cours de leur évolution, ont également modifié leur organisme pour éviter de s'empoisonner. Il en va de même pour les créatures qui les consomment ou s'en nourrissent.

Les adaptations les mieux étudiées impliquent des modifications de protéines normalement inactivées par les toxines, afin qu'elles deviennent résistantes.

Par exemple, les insectes qui poussent et se nourrissent d'asclépiades ou de plantes riches en glycosides ont développé des pompes sodium-potassium auxquelles le glycoside ne peut pas se lier.

Mais modifier une molécule vitale peut engendrer des complications pour un organisme, explique la biologiste moléculaire Susanne Dobler, de l'université de Hambourg, en Allemagne.

Dans ses études sur la punaise de l'asclépiade, qui se nourrit des graines de cette plante, il a découvert que plus la pompe sodium-potassium devient résistante aux glycosides, moins elle est efficace.

Cela pose un problème au niveau des cellules nerveuses, où la pompe est particulièrement essentielle.

La punaise triatomine semble avoir développé une stratégie pour contourner ce problème. Dans une étude de 2023, Dobler et ses collègues ont analysé la résistance aux toxines de trois versions de la pompe produite par cet organisme.

Ils ont découvert que la cellule la plus fonctionnelle, dans le cerveau, est aussi la plus sensible aux toxines. La punaise de l'asclépiade a dû développer d'autres mécanismes pour protéger son cerveau des glycosides, explique Dobler.

Le scientifique soupçonne que des protéines appelées transporteurs ABCB, présentes dans les membranes cellulaires et qui éliminent les déchets et autres produits indésirables des cellules, soient impliquées.

Dobler a découvert que certains sphinx utilisent des protéines de transport ABCB, situées autour de leurs tissus nerveux, pour expulser les glycosides cardiaques de leurs cellules. Il est possible que la punaise de l'asclépiade fasse quelque chose de similaire.

Le chercheur teste également l'hypothèse selon laquelle de nombreux insectes possèdent des transporteurs ABCB dans les membranes de leurs intestins, ce qui empêche l'absorption de substances toxiques par leur organisme.

Cela pourrait expliquer pourquoi le criocère du lis, qui se nourrit de muguet riche en glycosides, semble insensible aux toxines et les excrète simplement. Ses excréments présentent l'avantage supplémentaire de repousser les fourmis prédatrices, comme l'a rapporté Dobler dans une étude de 2023.

Chez les serpents-rois, le foie semble jouer un rôle clé. Grâce à des expériences de culture cellulaire, l'équipe de Tarvin a démontré qu'un composant de l'extrait de foie de ce serpent le protège contre les toxines des dendrobates à trois bandes.

L'équipe émet l'hypothèse que les serpents possèdent des enzymes qui transforment les substances mortelles en formes non toxiques, de la même manière que le corps humain transforme l'alcool et la nicotine.

Le foie du serpent peut également contenir des protéines qui se lient aux toxines et les empêchent de se fixer à leurs cibles, les absorbant comme des éponges.

Des scientifiques ont découvert dans le sang de certaines grenouilles à flèches venimeuses des protéines ayant une fonction similaire à celle d'une « éponge à toxines », qui permettent à ces amphibiens de résister à des toxines mortelles, notamment la saxitoxine et les alcaloïdes.

Les écureuils terrestres de Californie semblent utiliser une stratégie similaire pour se défendre contre le venin du serpent à sonnettes, un cocktail de dizaines de toxines qui détruisent les parois des vaisseaux sanguins et empêchent la coagulation du sang, entre autres effets.

Le sang de l'écureuil terrestre contient des protéines qui bloquent certaines de ces toxines, agissant de manière similaire aux protéines que les crotales utilisent pour se protéger au cas où le venin s'échapperait de leurs glandes à venin spécialisées.

La composition du cocktail de toxines diffère selon les populations de serpents, et le biologiste évolutionniste Matthew Holding, de l'Université du Michigan, a des preuves que l'antidote de l'écureuil terrestre est adapté aux serpents locaux.

Mais ces défenses ne sont pas infaillibles. Les crotales développent constamment de nouveaux venins pour contrer les adaptations des écureuils, explique Holding, et même un crotale peut mourir s'il reçoit une dose suffisante de son propre venin.

C'est pourquoi les animaux, même les plus résistants, cherchent avant tout à éviter les toxines. Cela explique pourquoi certains serpents terrestres traînent leurs proies et pourquoi certaines tortues ne consomment que la peau ventrale et les viscères des salamandres venimeuses, et non la peau dorsale, qui est mortelle.

Même des insectes comme les chenilles du monarque, qui sont résistantes aux glycosides cardiaques, coupent les nervures des asclépiades pour en drainer le liquide toxique avant de se nourrir de la plante.

Utilisation des toxines

De nombreux animaux trouvent également des moyens de stocker sans danger les substances chimiques toxiques qu'ils ingèrent pour leur propre usage.

Le coléoptère iridescent de l'apocyn, par exemple, obtient des glycosides cardiaques de ses plantes hôtes puis, probablement via des transporteurs ABCB, les transporte sur son dos pour se défendre.

« Lorsqu'on dérange ces coléoptères, on peut observer de petites gouttelettes sur leurs élytres, leur surface dorsale », explique Dobler.

Grâce à ce type d'utilisation de toxines, certains insectes deviennent dépendants de leurs plantes hôtes pour survivre.

La relation entre le papillon monarque et l'asclépiade est un exemple paradigmatique, et aussi une démonstration claire de la vaste portée que peuvent avoir ces interconnexions.

Dans une étude de 2021, le biologiste évolutionniste et généticien Noah Whiteman de l'Université de Californie à Berkeley, et un collègue ont identifié quatre animaux qui ont évolué pour tolérer les glycosides cardiaques, leur permettant de se nourrir de papillons monarques.

L'un d'eux est le gros-bec à tête noire, un oiseau qui se nourrit de papillons monarques dans les forêts de sapins oyamel des montagnes du Mexique, où les papillons viennent passer l'hiver.

Réfléchissez-y, dit Whiteman : une toxine synthétisée dans une plante d'asclépiade des prairies de l'Ontario a contribué à façonner la biologie d'un oiseau afin qu'il puisse se nourrir en toute sécurité dans une forêt située à des milliers de kilomètres de là.

« Le parcours de cette petite molécule et son influence sur l'évolution sont tout simplement étonnants. »